Las frutas, verduras y hortalizas que encontramos hoy en día en nuestros mercados son el resultado de una colaboración sinérgica entre la naturaleza y el ser humano.
La naturaleza, a través de mutaciones (variantes genéticas) que surgieron de manera espontánea, ha generado la variabilidad genética que da origen a nuevas características de interés agronómico.
Por su parte, el ser humano ha intervenido seleccionando e introduciendo estas características favorables en los cultivos mediante la práctica de la hibridación, esto es, mediante cruzamientos entre progenitores convenientemente escogidos. La combinación de la variabilidad genética proporcionada por la naturaleza y la selección realizada por el ser humano nos han proporcionado los cultivos que conocemos en la actualidad.
Estos cultivos portan combinaciones genéticas adecuadas, que dan forma a nuevas variedades más productivas y mejor adaptadas a una amplia diversidad de zonas de cultivo, satisfaciendo así las demandas de agricultores y consumidores.
Los genes y las células madre
Cabría preguntarse en qué lugar íntimo de la planta residen las claves de las características que hoy deseamos para la producción agraria. La respuesta está en los genes, y en el diálogo que estos establecen con agentes externos (suelo, disponibilidad de agua, temperatura, humedad, fotoperiodo, etc.).
La actividad de estos genes comienza en las células madre de las plantas, localizadas en los meristemos, que son las regiones encargadas del crecimiento y desarrollo vegetal. Debido a la función vital que desempeñan los meristemos, las mutaciones que afectan a los genes que regulan su actividad han sido objeto de atención a lo largo de milenios. La explicación que subyace a este hecho reside en que la productividad de los cultivos está directamente vinculada a los mecanismos genéticos y moleculares que regulan la actividad de los meristemos, los cuales determinan rasgos agronómicos fundamentales, como el número de flores y frutos, o el tamaño y la forma de estos últimos.
Para resaltar la transcendencia de la función meristemática en la productividad agrícola, tomemos como ejemplo el tomate (Solanum lycopersicum), un cultivo líder que se ha consolidado como un alimento esencial gracias a su elevado valor nutricional.
Las inflorescencias de este cultivo hortícola pueden tener una estructura simple, con una sola rama y unas pocas flores, o compleja, con varias ramas y decenas de flores. La diferencia entre estas dos estructuras depende del ritmo al que madura el meristemo de inflorescencia, una característica controlada por el gen COMPOUND INFLORESCENCE (S), que actúa regulando la actividad de otros genes implicados en el mantenimiento de la función meristemática.
De este modo, las plantas que tienen una mutación en el gen S producen inflorescencias complejas, con muchas ramas y flores, debido a que se produce un retraso en el “temporizador molecular” o “reloj de maduración” que regula el desarrollo del meristemo de inflorescencia, lo que propicia a su vez la formación de un elevado número de flores.
La ruta de señalización regulada por los dos principales actores de la actividad de los meristemos, WUSCHEL y CLAVATA (WUS-CLV), es la responsable de establecer un equilibrio perfecto entre el conjunto células que han de permanecer indiferenciadas (células madre) y aquellas que iniciarán el proceso de diferenciación, dando origen a los distintos tejidos y órganos de la planta.
La ruta meristemática WUS-CLV está ampliamente conservada en el reino vegetal y las mutaciones que afectan a esta ruta de señalización provocan cambios en el tamaño de los frutos. De hecho, las principales responsables del aumento del tamaño del fruto que tuvo lugar durante el proceso de domesticación y mejora del tomate son dos mutaciones espontáneas, locule number (lc) y fasciated (fas). La mutación lc se debe a dos polimorfismos de nucleótido simple localizados en la región reguladora del gen WUS, cuya actividad es esencial para preservar las células madre en el meristemo. En contraste, la mutación fas es el resultado de una inversión cromosómica que afecta al gen CLV3. Ambas mutaciones dan lugar a una expansión de los dominios celulares en los que se expresa el gen WUS y actúan de manera sinérgica, propiciando el desarrollo de un meristemo floral de mayores dimensiones que conduce a la formación de flores con órganos supernumerarios, un fenómeno que finalmente resulta en la producción de frutos multiloculares de gran tamaño.
Nuevo regulador
Un nuevo regulador del tamaño del fruto del tomate ha sido recientemente identificado por nuestro grupo de investigación de la Universidad de Almería. Utilizando técnicas de secuenciación y edición genética mediante CRISPR/Cas, logramos aislar el gen EXCESSIVE NUMBER OF FLORAL ORGANS (ENO), que desempeña una función esencial en la regulación del tamaño del fruto a través del desarrollo del meristemo floral.
Las mutaciones que provocan la pérdida de actividad del gen ENO conducen a una expansión de los dominios de expresión del gen WUS, ocasionando el desarrollo de un mayor número de órganos florales y, como consecuencia, la formación de frutos de gran tamaño, multiloculados y de forma acostillada. Los estudios realizados demuestran, además, que el gen ENO juega un papel crucial en el mantenimiento de las células madre de la flor.
Poco o nada queda del tomate que fue domesticado en América del Sur a partir de su ancestro silvestre S. pimpinellifolium. Los estudios evolutivos nos han revelado que los antiguos agricultores de los Andes seleccionaron una mutación en la región reguladora del gen ENO, la cual amplía el número de lóculos que se forman en el fruto.
Esta mutación se encuentra actualmente presente en todos los tomates cultivados y estableció el fondo genético adecuado para mejorar el tamaño del fruto en los cultivares modernos, haciendo uso de las mutaciones lc y fas. De hecho, variedades comerciales ampliamente aceptadas en el mercado nacional y en algunos mercados europeos, como Muchamiel, Marmande o corazón de buey, portan las mutaciones eno, lc y fas, las cuales dan forma a sus frutos de gran tamaño y acostillados.
A la luz de los ejemplos expuestos, profundizar en la comprensión de los procesos genéticos y moleculares que regulan la actividad de los meristemos nos proporcionará herramientas de enorme utilidad para continuar optimizando la productividad de los cultivos, un factor clave para garantizar la seguridad alimentaria.
Agradecimientos: Esta investigación ha sido financiada por el proyecto BREMAS-Tom (Ref. PID2019-110833RB-C31, MCIN/AEI/10.13039/501100011033) del Ministerio de Ciencia e Innovación. Los autores extienden su agradecimiento al Campus de Excelencia Internacional Agroalimentario – CeiA3 por su respaldo en actividades de I+D.
Autores: Fernando J. Yuste-Lisbona, Sandra Bretones, Teresa Barragán-Lozano, Juan Capel, Trinidad Angosto, Rafael Lozano
